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[Mechanisms of structural plasticity associated with (...)

J Soc Biol. 2009 ;203(1):49-63
[Mechanisms of structural plasticity associated with photic synchronization of the circadian clock within the suprachiasmatic nucleus.]
Bosler O, Girardet C, Sage-Ciocca D, Jacomy H, Francois-Bellan AM, Becquet D.

The mammalian circadian clock, whose central component is located in the suprachiasmatic nucleus of the hypothalamus (SCN), orchestrates rhythmic events in metabolism, physiology and behavior. Adaptation of the organism to its environment requires precise adjustment of the clock to the 24 h astronomical time, primarily by the light/dark cycle. Photic synchronization acts on both the molecular loops which trigger circadian oscillations and the phasing of the multiple SCN cellular oscillators whose coordination permits elaboration of the rhythmic message that will be distributed throughout the organism. It is concomitant with structural plastic events characterized by day/night rearrangements of the SCN neuronal-glial network. The two main sources of SCN efferents, namely the VIP (vasoactive intestinal peptide)-synthesizing neurons which are major integrators of photic signals and the AVP (arginine-vasopressin)-synthesizing neurons which are known to importantly contribute to conveying rhythmic messages to brain targets, are involved in these mechanisms. Over the light/dark cycle, they indeed undergo ultrastructural changes in the extent of their membrane coverage by glial, axon terminal and/or somato-dendritic elements. These structural rearrangements appear to be dependent on light entrainment, as the rhythmic expression in SCN of glial fibrillary acidic protein (GFAP), a marker for brain astrocytes whose changing expression has proved to be a reliable index of neuronal-glial plasticity, is disrupted under constant darkness. Glucocorticoid hormones, which are known as important endocrine outputs of the clock, are required to maintain amplitude of the SCN GFAP rhythm to normal values, indicating that they modulate astrocytic plasticity within the SCN and, therefore, nycthemeral changes of the configuration of its neuronal-glial network. The view that such plastic events may subserve synchronization of the clock to the light-dark cycle is reinforced by other data showing that the daily fluctuations of circulating glucocorticoids actually are involved in modulation of light effects, contributing to the resistance of the circadian timing system to variations of the photoperiod. It is thus proposed that the capacity of the clock to integrate cyclic variations of the environment rely on the inherent capacity of the SCN to undergo neuronal-glial plasticity. L’horloge circadienne des mammifères, dont la composante centrale est localisée dans le noyau suprachiasmatique de l’hypothalamus (NSC), préside à la rythmicité et à l’organisation temporelle des fonctions métaboliques, physiologiques et comportementales. L’adaptation de l’organisme à son environnement implique sa remise à l’heure constante sur le cycle solaire de 24 h, ce qui est assuré principalement par le mécanisme de la synchronisation photique. Celui-ci agit sur le mécanisme moléculaire à la base des oscillations circadiennes tout en ajustant les relations de phase mutuelles entre les multiples oscillateurs cellulaires qui composent le NSC et dont le fonctionnement cohérent détermine l’élaboration du message rythmique qui sera distribué à tout l’organisme. Ces ajustements s’accompagnent de la mise en jeu de mécanismes de plasticité structurale permettant des remaniements de l’architecture du réseau neurono-glial du NSC. Les deux populations neuronales à l’origine des principales efférences du NSC, les neurones à VIP (peptide intestinal vasoactif) qui constituent des cibles majeures d’intégration des messages photiques et les neurones à AVP (arginine-vasopressine) impliqués dans le transfert des informations rythmiques vers les structures effectrices, contribuent à ces mécanismes. Elles sont ainsi soumises, au cours du cycle jour/nuit, à des modifications de l’étendue de leurs surfaces d’apposition à des prolongements astrocytaires, des terminaisons axonales et/ou des éléments somato-dendritiques. Cette plasticité neurono-gliale de l’horloge centrale est dépendante de la lumière puisque l’expression rythmique de la protéine acide gliofibrillaire (GFAP), marqueur astrocytaire dont l’utilisation en tant qu’index dynamique de plasticité structurale au sein du NSC a été validée, disparaît en conditions d’obscurité constante. Les glucocorticoïdes circulants, que l’on sait être d’importantes sorties endocrines de l’horloge et des messages de synchronisation pour l’ensemble de l’organisme, régulent l’amplitude du pic d’expression de la GFAP et exerceraient ainsi une action modulatrice sur la plasticité astrocytaire du NSC, et donc sur les remaniements nycthéméraux de la configuration de son réseau neurono-glial. La conception selon laquelle cette plasticité est associée à la synchronisation photique de l’horloge est appuyée par d’autres données montrant que les fluctuations journalières des glucocorticoïdes circulants renforcent la résistance de l’horloge aux variations de la photopériode et sont donc effectivement impliquées dans la modulation des effets de la lumière. Il est ainsi proposé que l’intégration par l’horloge des fluctuations de l’environnement serait liée aux capacités singulières de plasticité structurale du NSC.

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